События, происходящие после первого сезона, происходят практически сразу и охватывают третий и четвертый тома оригинального лайт-романа. В мире существует семь мечей, способных одним ударом убить любого демона. Все эти мечи были созданы из останков легендарного меча Экскалибур. Однако у этих мечей есть недостаток: ими могут владеть только самые сильные экзорцисты. Несколько лет назад церковь проводила эксперименты, чтобы улучшить способность людей владеть священными мечами.
Одним из таких подопытных был Юто Киба. Из-за того, что произошло в те годы, Юто поклялся отомстить церкви и уничтожить святые мечи. Но Юто не единственный, кто хочет заполучить эти мечи; ангелы и падшие ангелы также охотятся за ними. Перерастет ли этот конфликт в настоящую войну? Во второй половине истории нас знакомят со вторым слоном в команде риасов. Мы узнаем, почему трем сторонам, участвующим в конфликте, понадобились переговоры, и что произойдет, когда Иссей встретит своего товарища, белого дракона. Выльется ли их встреча в кровавую битву или два дракона заключат перемирие? Ответы на все эти вопросы можно найти во втором сезоне dxd high school!